Ajax

Stekelenburg memulakan kerjayanya di Zandvoort '75 sebelum berpindah ke VV Schoten dan beliau meninggalkan Schoten untuk ke Ajax ketika berusia 15 tahun. Beliau membuat penampilan pertama untuk Ajax pada 24 Februari 2002 menentang NAC Breda. Pada permulaan musim 2002–03, beiau bersama Ajax berjaya menjuarai Perisai Johan Cruijff. Pada 2004, beliau bersama Ajax menjuarai gelaran liga Eredivisie dan beliau hanya bermain 10 perlawanan pada musim itu.

Beliau menjadi pilihan pertama penjaga gol di Ajax untuk musim 2005–06. Pada 2006, beliau memenangi Piala KNVB pertamanya bersama Ajax. Pada permulaan musim 2006-07, beliau memenangi Perisai Johan Cruiff keduanya bersama Ajax.

Stekelenburg dinamakan sebagai Pemain Terbaik Tahunan Ajax pada musim 2007-08 selepas Wesley Sneijder. Ketika musim 2008-09, beliau kehilangan tempatnya kepada Kenneth Vermeer disebabkan beliau menjadi mengalami kecederaan. Beliau menjadi penjaga gol pertama di bawah pengurus baru, Martin Jol untuk menguatkan skuad Ajax. Ketika musim 2009-10, Stekelenbug bermain kesemua perlawanan liga dan perlawanan Liga Europa selepas pasukannya kecundang pada peringkat kumpulan Liga Juara-Juara. Beliau kemudian mengalami kecederaan pada jari menyebabkan beliau terpaksa berehat sepanjang usim. Beliau membuat 51 penampilan pada semua kejohanan semasa musim 2010-11.

Selepas memenangi musim 2010-11, Stekenburg memenangi Pemain Terbaik Tahunan Ajax buat kali kedua.

Roma

Pada 1 Ogos 2011, Stelenburg dilaporkan berpindah secara rasmi ke Roma dengan bayaran perpindahan sebanyak €6 juta. Selain itu, perpindahan itu juga membuatkan beliau menjadi pemain bola sepak Belanda pertama yang bermain untuk kelab Itali. Beliau menggunakan jersi 24 di mana nombor itu merupakan tarikh kelahirannya. Pada 11 September 2011, beliau membuat debut untuk Roma menentang Cagliari.

Fulham

Pada 3 Jun 2013, direktor sukan Roma telah bersetuju dengan kelab Liga Perdana Inggeris, Fulham untuk menjual Stekelenburg.[3] Sehari kemudian, Fulham mengesahkann bahawa Stekelenburg telah menandatangani kontrak empat tahun dengan bayaran tertutup. Pada 17 Ogos, beliau membuat debut ketika menang 1-0 ke atas Sunderland tetapi beliau terpaksa dikeluarkan pada separuh masa kedua akibat kecederaan dan digantikan oleh David Stockdale. Beliau kembali pada 21 Oktober ketika menang ke atas Crystal Palace namun tewas 4 perlawanan berturut-turut.

Berikutan pemecatan René Meulensteen dari pengurus Fulham, Stekelenburg diletakkan di bangku simpanan dan Stockdale menjadi penjaga gol pertama oleh Felix Magath.

Monaco

Pada 9 Ogos 2014, beliau berpindah ke AS Monaco secara pinjaman dan menandatangani kontrak satu tahun.[4]